大多数植物病毒依赖昆虫介体的高效传播，在田间引起严重的病毒病害，影响农作物的产量和品质。植物病毒通常会抑制寄主植物的代谢水平和抗性通路间接操纵昆虫介体的取食行为，促进病毒传播。有些植物病毒可以在昆虫介体体内循回增殖，然而这些跨界侵染的植物病毒是否直接调控昆虫取食行为以及相关的分子机制仍不清楚。

近日，我院王献兵课题组在Nature Communications上在线发表了题为“A plant cytorhabdovirus modulates locomotor activity of insect vectors to enhance virus transmission”的研究论文。该研究揭示了植物细胞质弹状病毒侵染昆虫介体的中枢神经，直接调控昆虫的生物节律和活跃度，促进病毒传播的分子机制。

大麦黄条点花叶病毒(Barley yellow striate mosaic virus, BYSMV)是一种植物细胞质弹状病毒，能侵染包括小麦、大麦、玉米在内的25种禾本科植物，目前在我国黄淮海小麦主产区引起危害。田间，BYSMV由昆虫介体灰飞虱以持久增殖的方式传播，昆虫介体的大面积迁飞增加了病毒病害的防控难度。该课题组前期在单子叶植物和昆虫介体灰飞虱上创建了BYSMV的反向遗传学体系，并建立含有荧光报告基因的重组病毒可视化研究体系 (New Phytologist, 2019)。前期对病毒在跨界侵染过程中保守寄主因子CCR4、MAPK和CK1在病毒毒质的形成和调控中发挥重要作用 (Plant Cell, 2020, 2022; eLife, 2020, 2022)。近期，该研究组发现病毒编码的非结构蛋白P6通过和寄主植物中COP9 复合体的CSN5催化亚基互作，抑制植物中JA信号通路，使发病植物更加吸引昆虫介体，间接调控昆虫介体的取食行为(New Phytologist, 2022)。然而，BYSMV是否在昆虫介体中直接调控昆虫的取食行为仍需进一步探究。

图1. BYSMV调控昆虫介体生物节律和活跃度的分子模型

在上述工作的基础上，本研究首先发现BYSMV能够侵染其灰飞虱介体的中枢神经组织，随后通过昆虫行为监测系统(DAM2)表明带毒灰飞虱的活跃度相较于健康灰飞虱显著提高。通过昆虫刺探电位测量系统(EPG)检测显示带毒灰飞虱取食韧皮部的总时长显著提高，蜜露实验也表明带毒灰飞虱取食量也明显增加，说明病毒感染能够有效提高灰飞虱活跃度和取食量，增加病毒传播几率。进一步研究表明，病毒的非结构蛋白P6能与灰飞虱的COP9 复合体的第五亚基CSN5互作，负调控其切割E3泛素连接酶的CUL1的Rubylation修饰的活性，抑制昆虫介体生物钟核心蛋白TIM的降解，导致生物钟核心基因震荡受到影响，从而改变了灰飞虱介体的生物节律和活跃度。该研究揭示了植物弹状病毒直接操纵昆虫介体活跃度的分子机制，为阻断病毒传播提供理论依据与潜在靶点。

     该研究在植物抗逆高效全国重点实验室完成，已毕业的高东民博士为第一作者，王献兵教授为通讯作者。博士研究生乔继辉、张佳雯、臧颖、解亮、与中国农业大学草业学院高强研究员、生物学院张焱副教授、傅静雁教授、张华教授以及植物保护学院王颖副教授、韩成贵教授参与了研究工作。该研究还得到中国农业大学生物学院于嘉林教授、李大伟教授、张永亮教授和中国农业大学植物保护学院杜鹃教授、中国科学院微生物所张莉莉研究员，霍岩助理研究员及中国农科院植保所朱勋副研究员的大力帮助。该研究得到国家自然科学基金和中国高校科学基金的支持。

原文链接：https://www.nature.com/articles/s41467-023-41503-3