近日，我院植物抗逆高效全国重点实验室李继刚课题组和郭岩课题组合作在国际知名学术期刊The Plant Cell在线发表了题为“SALT OVERLY SENSITIVE2 stabilizes phytochrome-interacting factors PIF4 and PIF5 to promote Arabidopsis shade avoidance”的研究论文，揭示了SOS2调控植物协同响应遮荫和盐胁迫双重逆境的分子机制。

       在高密度种植下植物会彼此遮挡，阳光中的红光和蓝光被位于上部的叶片吸收用于光合作用，而远红光则在遮荫环境中富集，导致下层植物感知到的红光/远红光比例降低，诱发产生避荫反应，表现为叶柄伸长、开花提前等 (Li et al., 2011)。避荫反应是植物在竞争有限光照的逆境下产生的适应性反应，而遮荫信号主要由植物的红光/远红光受体——光敏色素 (phytochrome) 所感知。PHYTOCHROME-INTERACTING FACTORS (PIFs) 是一类促进植物生长的转录因子，在红光/远红光比例较高时光敏色素B (phyB) 被激活，能够结合PIFs蛋白保守的APB (active phytochrome B) 基序，促进PIFs的快速磷酸化和降解；而遮荫条件下红光/远红光比例较低，促进phyB转变为没有活性的形式，不能与PIFs相互作用，因此PIFs在遮荫环境下能够积累，最终促进植物生长 (Casal, 2013)。然而，是否还有其他因子参与调控植物避荫反应，以及植物如何协同响应遮荫和其他逆境胁迫 (比如盐、干旱等)，目前知之甚少。
        Salt Overly Sensitive2 (SOS2) 是植物应对盐胁迫的关键蛋白激酶，被盐激活后能够磷酸化并激活Na⁺/H⁺反转运蛋白SOS1，从而将过量的Na⁺排出细胞 (Yang and Guo, 2018)。李继刚课题组研究发现，sos2的多个突变体在遮荫条件下均表现出比野生型下胚轴短的表型，在盐胁迫下sos2对遮荫的响应缺陷进一步增强，表明SOS2在植物协同响应盐和遮荫双重胁迫中发挥关键的调控功能。蛋白免疫印迹结果表明，避荫反应重要调控蛋白PIF4/PIF5在sos2突变体中明显减少。进一步研究发现，SOS2不调控PIF4/PIF5基因表达，但是能够抑制PIF4/PIF5被26S蛋白酶体降解，从而促进它们在遮荫下的蛋白稳定性。遗传分析结果显示，PIF4/PIF5在避荫反应中位于SOS2的遗传上位。因此，SOS2在遮荫下通过促进PIF4/PIF5蛋白的稳定性，正调控植物的避荫反应。

       SOS2作为激酶蛋白，能够与PIF4/PIF5相互作用，并且在体外直接磷酸化PIF4/PIF5蛋白。通过LC-MS/MS分析，发现SOS2能够磷酸化PIF4/PIF5蛋白的一个保守Ser位点 (PIF4的S20和PIF5的S22)，有意思的是该位点位于PIF4/PIF5蛋白的APB基序附近。酵母双杂交实验结果显示，将该位点突变为模拟磷酸化形式的天冬氨酸能够显著降低PIF4^20D与phyB活性形式的相互作用。而将该位点突变为不能磷酸化的丙氨酸时，Super:PIF4^S20A-Myc转基因植株中的PIF4蛋白水平显著降低，且该材料幼苗在遮荫下表现出明显的短下胚轴表型。因此，该研究结果表明SOS2通过磷酸化PIF4的S20位点，阻碍其与phyB活性形式的相互作用，从而在遮荫下促进PIF4的蛋白积累。

  该研究与背靠背发表在The Plant Cell的论文 (Ma et al., 2023) 还发现，光受体phyA和phyB能够与SOS2直接相互作用，在光下促进盐胁迫对SOS2激酶活性的诱导，从而增强植物在光下对盐胁迫的耐受性。
  综上，尽管盐胁迫下植物的生长以及避荫反应均被显著抑制，但是本研究表明盐胁迫激活的SOS2通过调控phyB-PIF模块，促进PIF4/PIF5蛋白稳定性，从而协同调控植物对遮荫和盐胁迫双重逆境的响应，防止盐胁迫下植物的避荫反应被过度抑制 (图1)。该研究为深入解析植物对复杂逆境的响应机制提供了新的见解。

图1. SOS2通过稳定PIF4/PIF5蛋白正调控植物避荫反应的模式图。在遮荫条件下，phyA/phyB与SOS2相互作用并促进其激酶活性，而SOS2通过磷酸化PIF4/PIF5蛋白APB基序附近的一个保守Ser位点，削弱PIF4/PIF5与phyB的相互作用，从而促进PIF4/PIF5的蛋白稳定性，正调控植物避荫反应。在盐和遮荫双重逆境下，尽管盐胁迫显著抑制植物的生长及避荫反应，但盐激活的SOS2却更有效地促进PIF4/PIF5蛋白稳定性，防止盐胁迫下植物的避荫反应被过度抑制。

     李继刚课题组的韩润博士和郭岩课题组的马亮博士为该论文的共同第一作者，李继刚教授为通讯作者，郭岩教授参与指导了该项研究，李溱教授参与了部分工作。该研究得到了国家自然科学基金和博士后创新人才支持计划等项目的经费支持。

参考文献：Casal, J.J. (2013). Photoreceptor signaling networks in plant responses to shade. Annu. Rev. Plant Biol. 64: 403-427.Li, J., Li, G., Wang, H., and Deng, X.W. (2011). Phytochrome signaling mechanisms. Arabidopsis Book 9: e 0148.Yang, Y., and Guo, Y. (2018). Unraveling salt stress signaling in plants. J. Integr. Plant Biol. 60: 796-804.Ma, L., Han, R., Yang, Y., Liu, X., Li, H., Zhao, X., Li, Jian., Fu, H., Huo, Y., Sun, L., Yan, Y., Zhang, H., Li, Z., Tian, F., Li, J., and Guo, Y. (2023). Phytochromes enhance SOS2-mediated PIF1 and PIF3 phosphorylation and degradation to promote Arabidopsis salt tolerance. Plant Cell 10.1093/plcell/koad117.
论文链接：https://doi.org/10.1093/plcell/koad119